Детище Иоанна Кронштадтского
В 1899 году по инициативе настоятеля Андреевского собора в Кронштадте протоиерея Иоанна Ильича Сергиева (1829 — 1908) у него на родине — в селе Сура Пинежского уезда Архангельской губернии была организована женская община, преобразованная в 1900 году в монастырь. Тогда же, 8 мая 1900 года, на Аптекарском острове в столице было заложено подворье, уже в следующем году ставшее самостоятельным монастырём св. Иоанна Рыльского — покровителя Кронштадтского. Нижний храм был освящён 17 января 1901 года; верхний — Двунадесяти апостолов — 17 ноября 1902-го.В годы 1903 — 1908 были отстроены дом причта, лазарет, мастерские. Настоятельницей стала игуменья Ангелина (Сергеева, 1867 — 1927), останки которой в 1997 году были перенесены с Никольского кладбища Александро-Невской лавры в усыпальницу Иоанновского монастыря.
После смерти Иоанна Кронштадтского в начале 1908 года в подвальном этаже был создан храм-усыпальница пророка Илии и царицы Феодоры.
Автор монастырского ансамбля, отстроенного в неовизантийском стиле, стал епархиальный архитектор Николай Никитич Никонов. чей собственный доходный дом и по сей день стоит недалеко — на Большом проспекте Петроградской стороны, 45/Большой Пушкарской улице, 38.
За сто послереволюционных лет
В 1919 году в монастыре была размещена трудовая коммуна, а в 1923-м он был закрыт. В 1926 году чекисты замуровали вход в гробницу Иоанна Кронштадтского, а в 1930-х почти все монахини были репрессированы. Над одним из окон подвального храма-усыпальницы снаружи был нарисован, а потом высечен в граните крест, который можно увидеть и сегодня.
Только в 1989 году монастырь был возрождён — пока как подворье Пюхтицкого Успенского монастыря в Куремяэ (Эстония). Но после освящения лично Патриархом Алексием II 12 июля 1991 года верхнего храма монастырь получил статус ставропигиального.